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Jun 18, 2023

Las condiciones ambientales cambiantes han alterado la ecología alimentaria de dos depredadores marinos clave del Ártico

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 14056 (2023) Citar este artículo Detalles de las métricas El cambio ambiental en el Ártico ha impactado la composición y estructura de las redes alimentarias marinas. Seguimiento

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 14056 (2023) Citar este artículo

Detalles de métricas

El cambio ambiental en el Ártico ha impactado la composición y estructura de las redes alimentarias marinas. El seguimiento de los cambios en la ecología alimentaria de la trucha ártica (Salvelinus alpinus) y las focas anilladas (Pusa hispida), valoradas culturalmente, puede proporcionar una indicación de la importancia ecológica del cambio climático en una región vulnerable. Caracterizamos cómo los cambios en las condiciones del hielo marino, la temperatura de la superficie del mar (SST) y la productividad primaria afectaron la ecología alimentaria de estas dos especies clave durante un período de 13 y 18 años, respectivamente, en el norte de Labrador, Canadá. El carbón ártico se alimentaba constantemente de recursos pelágicos (δ13C), pero con el tiempo pasó a alimentarse a un nivel trófico más alto (δ15N) y a más recursos marinos/costeros (δ34S), lo que se correlacionaba con disminuciones en la concentración de clorofila a. Una reducción en el factor de condición del carbón ártico y el contenido de lípidos se asoció con una posición trófica más alta. Las focas anilladas también pasaron a alimentarse en un nivel trófico más alto, pero con recursos más pelágicos, lo que se asoció con concentraciones más bajas de TSM y mayores de clorofila a. Los años con TSM anormalmente altas y concentraciones reducidas de hielo marino dieron como resultado nichos isotópicos de gran tamaño para ambas especies, lo que sugiere que un cambio abrupto puede resultar en una alimentación más variable. Los cambios en la abundancia y distribución de especies valoradas durante mucho tiempo por los inuit de Labrador podrían disminuir la seguridad alimentaria.

Los indicadores del cambio climático de las últimas décadas revelan que los ecosistemas árticos están cambiando a un ritmo cada vez mayor y hasta alcanzar un estado sin precedentes1,2,3,4,5,6. El calentamiento en el Ártico se está produciendo a un ritmo casi cuatro veces más rápido que el promedio mundial1, lo que está provocando disminuciones aceleradas en la concentración, la extensión y el espesor promedio anual del hielo marino2. El aumento de la temperatura del aire y la reducción del hielo marino están influyendo en otros factores ambientales, incluida la temperatura de la superficie del mar y la productividad primaria, que están provocando alteraciones en las redes alimentarias marinas del Ártico y en el desplazamiento de los animales hacia el norte3,4,5. Debido a estos cambios, se espera que el Ártico experimente una rotación de especies cinco veces mayor que el promedio mundial6.

La dinámica de la red alimentaria marina del Ártico está impulsada en gran medida por las condiciones del hielo marino que afectan la producción primaria y los procesos biogeoquímicos7,8. El momento de la ruptura del hielo marino y la posterior floración primaveral del fitoplancton inician un período de alta productividad primaria que impulsa la transferencia de energía a lo largo de la red alimentaria durante los meses de verano. Las especies de nivel trófico medio a superior, como la trucha ártica (Salvelinus alpinus) y las focas anilladas (Pusa hispida), dependen en gran medida de la producción sustentada por estas floraciones primaverales de fitoplancton durante los períodos de intensa alimentación estival9,10. Por lo tanto, los cambios en las condiciones del hielo marino pueden afectar el comportamiento alimentario de especies que dependen intrínsecamente de la productividad resultante de la ruptura del hielo marino, incluidas las focas anilladas de la Bahía de Hudson y los osos polares (Ursus maritimus)11. El cambio climático también ha permitido la expansión hacia el norte de peces forrajeros, como el capelán (Mallotus villosus), que se encuentran cada vez más en las dietas de la trucha ártica y la foca anillada12,13, así como de aves marinas árticas, como los araos de pico grueso. (Uría lomvia)14. La expansión geográfica del capelán ha reducido el consumo de fletán negro (Reinhardtius hippoglossoides) de la ballena beluga (Delphinapterus leucas) a favor del capelán durante los meses de verano15, destacando la naturaleza compleja de los impactos de la red alimentaria asociados con la intrusión de nuevas especies.

El carbón ártico y las focas anilladas son buenos indicadores del cambio ecológico en el Ártico debido a su distribución circumpolar, su gran abundancia y su sensibilidad a las condiciones ambientales16,17. Estas especies también son componentes clave para las necesidades dietéticas, económicas y culturales de los inuit en todo el Ártico18,19. Las condiciones del hielo marino son importantes para ambas especies, ya que las focas anilladas utilizan el hielo marino de primavera para mudar, reproducirse y criar a sus crías, mientras que los carboneros árticos anádromos e iteróparos migran al medio marino después de que el hielo marino de primavera se rompe para aprovechar la alimentación favorable del verano. , regresando a los mismos sistemas de agua dulce a finales del verano o principios del otoño para desovar e invernar20,21. La ruptura del hielo marino inicia un período de alimentación intensa que es fundamental para la condición y supervivencia de la trucha ártica y las focas anilladas, ya que integran lípidos para prepararse para el invierno y la reproducción9,10. Sin embargo, los desajustes en el tiempo han dado lugar a una producción de zooplancton alterada en respuesta al derretimiento anterior del hielo marino y a la proliferación de fitoplancton, lo que afecta el comportamiento de alimentación del carbón ártico y las focas anilladas, así como a sus presas22,23,24,25,26,27.

La trucha ártica es una especie diversa que consta de poblaciones con diferentes historias de vida y comportamiento alimentario variable28. En el medio marino se alimentan de forma oportunista con dietas adaptables basadas en las presas disponibles, como invertebrados pelágicos y peces29. Al igual que la trucha ártica, se sabe que las focas anilladas tienen una dieta diversa que consiste en peces, invertebrados pelágicos y bivalvos30,31. Las dietas de las focas anilladas varían en todo el Ártico según estudios que utilizan trazadores dietéticos32,33 y los cambios en su ecología alimentaria hacia vías de energía más pelágicas se han relacionado con condiciones ambientales cambiantes10,33.

Los isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) se utilizan comúnmente para hacer inferencias sobre la dieta de un consumidor en sistemas acuáticos. Basado en procesos de fraccionamiento isotópico relativo, δ15N puede usarse para cuantificar la posición trófica de un organismo, ya que muestra un aumento de aproximadamente + 3,8 ‰ por nivel trófico en los sistemas árticos34. Mientras que δ13C se puede utilizar para inferir las fuentes de carbono de la red alimentaria y las contribuciones relativas de las preferencias alimentarias costeras/bentónicas frente a las costeras/pelágicas35. Al igual que el δ13C, los isótopos estables de azufre (δ34S) no tienen un gran aumento entre la presa y el consumidor, pero varían entre el hábitat y la fuente de carbono y son particularmente útiles para distinguir entre recursos marinos y de agua dulce36,37. El uso de dos o más isótopos estables brinda la oportunidad de observar el tamaño del nicho isotópico, lo que puede proporcionar información sobre la variabilidad en el comportamiento alimentario de una especie o población en el espacio o el tiempo38.

Las tasas de incorporación isotópica (es decir, recambio) varían entre los tejidos según su actividad metabólica. Por ejemplo, los tejidos con altas tasas de incorporación, como el hígado, la sangre, el plasma y la grasa, siguen de cerca los cambios isotópicos en la dieta (días a semanas), mientras que los tejidos con bajas tasas de incorporación, como el músculo, integran la firma isotópica durante un período de tiempo más largo, rastreando la dieta durante un período de semanas a meses39. Por otro lado, los tejidos inertes (p. ej., plumas y garras), incorporan la señal dietética cuando se sintetizan40. Si bien la mayoría de los estudios sobre peces y mamíferos marinos analizan principalmente las proporciones isotópicas en el tejido muscular, las garras de las focas brindan una oportunidad única para cuantificar temporalmente la dieta mediante el análisis de los anillos de crecimiento a lo largo de la garra, donde la alternancia de anillos claros y oscuros corresponde al crecimiento estacional o a un 4- a 8 meses41, respectivamente. Las garras de las focas anilladas pueden incluir hasta diez años de bandas de crecimiento antes de que las puntas comiencen a desgastarse. Una vez que los isótopos estables han sido asimilados en bandas de garras, permanecen sin cambios42.

Dado el ritmo cada vez mayor del cambio ambiental en el Ártico, es necesario comprender mejor cómo afectará esto a importantes especies indicadoras43,44, así como a la estructura y función de la red alimentaria marina45. Hay una amplia gama de especies que están experimentando cambios dietéticos que reflejan el cambio ambiental y ecológico que se produce en el Ártico. En este estudio, evaluamos cómo los cambios en las condiciones del hielo marino, la temperatura de la superficie del mar (SST) y la productividad primaria influyeron en la dieta de la trucha ártica durante un período de 13 años (2006-2019) y en las focas anilladas durante un período de 18 años ( 2002-2020) en el norte de Labrador, Canadá. Primero, caracterizamos las tendencias dietéticas temporales en ambas especies utilizando una combinación de δ13C, δ15N y δ34S en el músculo de la trucha ártica y las garras de foca anillada. Luego evaluamos la influencia de la ruptura del hielo marino, la TSM y la producción primaria (clorofila a) en estos cambios dietéticos a lo largo del tiempo. Finalmente, para determinar cómo el cambio ambiental estaba afectando la salud del carbón ártico, evaluamos si los cambios en la dieta y las condiciones ambientales habían impactado su condición y contenido de lípidos.

Nuestro estudio se llevó a cabo en el Mar de Labrador, que representa una zona de transición entre el Ártico y el Subártico y puede proporcionar información sobre lo que ocurrirá en latitudes más altas donde también están presentes el carbón ártico y las focas anilladas. Esta región está influenciada por el noroeste del Mar de Labrador, un área bajo la influencia tanto de la corriente fría de Labrador que fluye hacia el sur como de una célula de recirculación de la corriente del Atlántico Norte y de Groenlandia Occidental46. El área de estudio se distribuyó a lo largo de la costa del Área de Asentamiento Inuit de Labrador (LISA), que comprende la mayor parte de la costa norte de Labrador (Fig. 1) y es una región muy utilizada por los inuit para prácticas de caza y pesca.

Mapa de las ubicaciones del estudio, donde se recolectaron truchas árticas (Nain) y focas anilladas (Nain, Okak Bay y el fiordo de Saglek) y la ubicación del Área de asentamiento de Labrador Inuit (LISA), la zona marina de LISA y el Parque Nacional de las Montañas Torngat. WGC es la corriente del oeste de Groenlandia y LC es la corriente de Labrador. Los ámbitos de distribución de la trucha ártica y las focas anilladas se muestran y se describen en 65 y 66, respectivamente. El mapa se produjo utilizando QGIS 3.16.3 Hanover.

No hubo diferencias en longitud (p = 0,83), peso (p = 0,61), δ13C (p = 0,49) o δ15N (p = 0,09) entre machos y hembras de trucha ártica. El factor de condición y δ34S difirieron entre machos y hembras; sin embargo, estos resultados se vieron influenciados por 2014 y 2016, cuando solo se recolectaron carbones femeninos. Cuando se eliminaron 2014 y 2016, el factor de condición (p = 0,09; prueba t) no difirió por sexo, mientras que δ34S en mujeres (17,0 ± 0,1 ‰) (media ± 1 SE) fue mayor que en hombres (16,8 ± 0,04 ‰ ) (prueba t, p = 0,04). Sin embargo, al analizar años individuales, δ34S no difirió entre hombres y mujeres. Con base en estos resultados, se agruparon machos y hembras de salvelino ártico antes de realizar más análisis. La longitud de la horquilla de la trucha ártica y el peso redondo variaron según el año (ANOVA, ambos p < 0,0001), siendo 2006 el que tuvo las longitudes de horquilla más pequeñas (342 ± 21 mm) y los pesos redondos (463 ± 91 g), y 2010 el que tuvo las longitudes más grandes (527 ± 91 g). 45 mm) y pesos (2157 ± 574 g) (Tabla 1). No se encontró relación entre los tres isótopos estables (δ13C, δ15N y δ34S) y la edad o el tamaño corporal del carbón ártico (regresión lineal, p > 0,05).

No se encontraron diferencias entre la ubicación de la muestra de foca anillada y δ13C (p > 0,05) o δ15N (p > 0,05), por lo que las ubicaciones se agruparon. El sexo de las focas anilladas no tuvo una influencia significativa sobre los isótopos estables (δ13C o δ15N, p > 0,05), por lo que se agruparon machos y hembras. No se observó relación entre la edad de la foca y δ13C (p = 0,34), pero hubo una relación positiva entre la edad y δ15N (p = 0,003, R2 = 0,03), por lo que todos los δ15N se ajustaron por edad.

El volumen del nicho isotópico del carbón ártico varió según el año (ANOVA, p <0,0001) (Tabla 1). Es de destacar que el volumen del nicho isotópico del carbón ártico fue mayor en 2009 y 2010 con tamaños respectivos de 74,1‰3 y 94,3‰3, en comparación con todos los demás años (media = 3,7 ± 2,2‰3) (Fig. 2A). El área del nicho isotópico de las focas anilladas varió según el año (ANOVA, p < 0,0001) desde un mínimo en 2002 de 0,22‰2 hasta un máximo de 1,91‰2 ± 0,48 en 2007 (Tabla 2, Fig. 2B).

El volumen del nicho isotópico del carbón ártico varió entre años; 2009 y 2010 tuvieron volúmenes de nicho notablemente mayores en comparación con otros años (A). El área del nicho isotópico de la foca anillada varió a lo largo de los años (B).

No se encontraron diferencias (prueba t, p = 0,66) en los valores isotópicos iniciales para δ15N entre 2010 y 2020, por lo que no se realizaron correcciones a δ15N. No encontramos ninguna tendencia temporal en el carbón ártico δ13C (regresión lineal, p = 0,87) o el volumen del nicho isotópico (regresión lineal, p = 0,30), pero δ15N y δ34S aumentaron con el año (p < 0,0001, R2 = 0,18; p < 0,0001, R2 = 0,41, respectivamente) (Fig. 3). El factor de condición del carbón ártico y el porcentaje de lípidos tuvieron una relación negativa con el año (p < 0,0001, R2 = 0,19 y p = 0,02, R2 = 0,02, respectivamente). Los valores de δ13C de foca anillada disminuyeron con el tiempo (p < 0,0001, R2 = 0,21) y δ15N aumentó con el tiempo (p = 0,02, R2 = 0,02), mientras que el área del nicho isotópico no tuvo tendencias temporales (p = 0,69) (Fig. 4) . El factor de condición de la foca anillada fue mayor en 2019 (84,5 ± 0,8) que en 2008 (75,1 ± 1,2).

No hubo una tendencia temporal en δ13C (A), pero las tendencias crecientes en δ15N (p < 0,0001; R2 = 0,18) (B) y δ34S (p < 0,0001; R2 = 0,41) (C) fueron evidentes en el músculo de trucha ártica de Nain. Labrador, Canadá a lo largo del tiempo (2006 a 2019).

Los perfiles de isótopos estables en focas anilladas capturadas a lo largo de la costa de Labrador revelaron que (A) δ13C disminuyó (p <0,0001; R2 = 0,21) y (B) δ15N aumentó (p = 0,02; R2 = 0,02) entre 2002 y 2020, lo que indica que las focas han pasado a alimentarse más pelágicamente y en una posición trófica más alta durante el período de estudio.

Las variables ambientales dentro de los ámbitos de distribución del carbón ártico y la foca anillada se resumen en las Tablas 3 y 4, respectivamente. Dentro del área de distribución del carbón ártico hubo un aumento en el período de pérdida estacional de hielo (SLIP) y una disminución en las concentraciones de clorofila a que se correlacionaron con los valores de δ15N del carbón ártico durante el período de estudio (Tabla 5). Encontramos una relación negativa entre los valores de δ15N del carbón ártico y la concentración de clorofila a (p < 0,0001, R2 = 0,11), mientras que encontramos una relación positiva con los valores de δ15N del carbón ártico y SLIP (p < 0,0001, R2 = 0,21) (Fig. 5 ). Además, encontramos una relación negativa entre δ15N y el factor de condición (p <0,0001, R2 = 0,11) y δ15N y el porcentaje de lípidos (p = 0,04, R2 = 0,02) (Fig. 5).

Influencia de las condiciones ambientales en el carbón ártico δ15N (A,B) e influencia del carbón ártico δ15N en el factor de condición y el porcentaje de lípidos (C,D) en Nain, Labrador, Canadá. Un δ15N más bajo en el carbón ártico se asoció con concentraciones más altas de clorofila a (Chl-a) (mg/m3) (A). Un mayor δ15N en el carbón ártico se asoció con un período de pérdida estacional de hielo (SLIP) más largo (B). El factor de condición (C) y el porcentaje de lípidos (D) más bajos en el carbón ártico se asociaron con un δ15N más alto.

Dentro del área de distribución de la foca anillada observamos un aumento en las concentraciones de clorofila a (p < 0,0001, R2 = 0,29) y una disminución en la TSM (p < 0,0001, R2 = 0,16) durante el período de estudio de 19 años que se correlacionaron con los valores de δ13C de la foca anillada. (Tabla 6, Figura 6A). Además, encontramos que la concentración de clorofila a disminuyó al aumentar la SST (p <0,0001, R2 = 0,27, Fig. 6B).

El aumento de las concentraciones de clorofila a (Chl-a) (verde) y la disminución de las temperaturas de la superficie del mar en verano (SST, azul) medidas en el hogar de las focas anilladas del norte de Labrador oscilan entre 2002 y 2020 (A). Se encontró una disminución en las concentraciones de Chl-a en los años con mayor TSM (B). Las focas anilladas se alimentaron de forma más pelágica (δ13C) con concentraciones más bajas de SST y mayores de Chl-a (C,D).

Observamos una relación positiva entre los valores de δ13C de la foca anillada y la SST (p = 0,01, R2 = 0,02, Fig. 6C), mientras que observamos una relación negativa entre los valores de δ13C y la concentración de clorofila a (p = 0,0005, R2 = 0,05, Fig. 6D). No encontramos relación entre el área del nicho isotópico de la foca anillada y ninguna de las variables ambientales.

Las tendencias temporales de los isótopos estables en el carbón ártico y las focas anilladas indican que estos dos depredadores árticos han experimentado cambios en su dieta durante las últimas dos décadas a lo largo de la costa de Labrador en Canadá, que se relacionaron con cambios en las condiciones ambientales, en particular el hielo marino y la temperatura de la superficie del mar. y productividad primaria. Las fuentes de carbono, basadas en δ13C, se han vuelto más pelágicas/en alta mar en las focas anilladas, lo que probablemente refleja una creciente productividad primaria estacional en aguas abiertas y es consistente con estudios sobre esta especie en otras áreas del Ártico canadiense9,50. No se encontraron cambios en las fuentes de carbono basadas en δ13C en el carbón ártico, lo que sugiere una dependencia continua de presas con δ13C similar. Los recursos marinos, basados ​​en δ34S, han aumentado en la trucha ártica. Este aumento probablemente refleje una combinación de opciones dietéticas, con un aumento en el consumo de capelán a medida que ha aumentado su abundancia51, y un mayor tiempo pasado en el ambiente marino asociado con períodos más prolongados en aguas abiertas. Estos hallazgos son consistentes con estudios recientes sobre el carbón ártico en Cumberland Sound48. Ambas especies mostraron un aumento de δ15N con el tiempo, lo que sugiere que se alimentan en una posición trófica más alta que podría reflejar un mayor consumo de peces forrajeros, particularmente capelán, cuyas poblaciones se han expandido hacia el norte. 2010, un año extremo en cuanto a malas condiciones del hielo marino debido a la cobertura variable de hielo y a TSM anormalmente altas, dio lugar a una gran variabilidad en los isótopos estables de ambas especies y a valores del volumen del nicho isotópico en el carbón ártico que fueron órdenes de magnitud mayores que el valor medio anual que refleja la plasticidad dietética de ambas especies. A pesar de este comportamiento alimentario tan variable en 2010, el factor de condición del carbón ártico muestreado fue el más alto de todos los años muestreados.

Si bien no hubo tendencias temporales en el carbón ártico δ13C, hubo variabilidad entre años y un cambio significativo hacia recursos más pelágicos (menor δ13C) en 2009 y 2010, cuando hubo un período anormalmente largo de aguas abiertas, malas condiciones del hielo y verano alto. SST. La falta de una tendencia temporal en la fuente de carbono para la trucha ártica puede reflejar un fuerte vínculo con la alimentación de peces forrajeros pelágicos [por ejemplo, capelán, lanza de arena (Ammodytes spp.)] y zooplancton y un escaso uso de recursos bentónicos10,51. Además, los cambios en la productividad primaria de la columna de agua asociados con los cambios en el hielo pueden no haber sido lo suficientemente grandes durante el período de estudio como para alterar significativamente las tendencias temporales en las fuentes de carbono del carbón ártico. Dentro de las redes alimentarias marinas del Ártico, ha habido más alimentación pelágica debido a una mayor productividad en comparación con las regiones bentónicas52. Este aumento en la productividad primaria puede ayudar a sustentar grandes cantidades de zooplancton pelágico que brinda oportunidades de alimentación para la trucha ártica. El gran cambio hacia recursos más pelágicos en 2010 sugiere que la reducción continua del hielo marino podría desplazar las fuentes de carbono para el carbón ártico y, potencialmente, para otras especies que consumen presas pelágicas9,52. Un cambio tan grande en los isótopos del carbón ártico durante un solo año sugiere una capacidad de esta especie para adaptar su dieta frente a grandes cambios ambientales. Si bien la trucha ártica puede cambiar drásticamente su comportamiento alimentario durante un año determinado, esto no significa necesariamente que estos cambios sean sostenibles para la trucha ártica durante un período de tiempo más prolongado.

Las focas anilladas de la costa de Labrador cambiaron a una dieta más pelágica en los últimos 18 años, basándose en tendencias decrecientes en δ13C entre 2002 y 2020, en consonancia con las poblaciones de otras áreas del Ártico, incluidas la Bahía de Hudson y el Mar de Beaufort9,50. La concentración de clorofila a y la SST fueron impulsores ambientales de δ13C en focas anilladas. Ambas variables ambientales tuvieron una tendencia temporal durante el período de estudio. El aumento de las concentraciones de clorofila a respalda una vía de carbono del fitoplancton más fuerte53, lo que explica el cambio en la alimentación de las focas anilladas hacia presas más pelágicas. Las TSM más bajas del verano que ocurrieron durante el período de estudio, posiblemente influenciadas por afluencias de agua fría de deshielo del Ártico54, permiten una mayor abundancia de fitoplancton y pastoreo por parte de Calanus sp.55, lo que respalda una alimentación más pelágica de las focas anilladas. Esta vía de carbono del fitoplancton incluye peces forrajeros, como el capelán y el lanza arena11, que tienen un alto contenido nutricional y están demostrando ser un componente importante de las dietas de las focas anilladas33,56.

El aumento de δ15N tanto en el carbón ártico como en las focas anilladas indica que estas especies se alimentan en posiciones tróficas más altas durante el período de estudio. Esto probablemente refleje un aumento en el consumo de peces forrajeros, concretamente el capelán, que se ha vuelto más abundante en el Ártico a medida que se ha calentado48,57. Sin embargo, otros encontraron que δ15N no aumentó en el carbón ártico en Cumberland Sound, a pesar de que el capelán se convirtió en un componente importante de su dieta48. La abundancia del capelán está impulsada en gran medida por una regulación ascendente y está fuertemente influenciada por las condiciones del hielo marino y la productividad primaria58. La abundancia de capelán a lo largo de la costa de Labrador ha aumentado desde la crisis de principios de los años 1990, y las capturas comerciales a largo plazo indican que el uso del hábitat y la dieta del carbón cerca de Nain varían anualmente en relación con la disponibilidad de capelán51. La trucha ártica ha ido cambiando hacia una dieta más piscívora a lo largo de la costa de Labrador, lo que ha impulsado este aumento en la posición trófica, ya que los peces forrajeros ocupan una posición trófica más alta que los invertebrados marinos10. La posición cartrófica del Ártico en este estudio también fue mayor en años con bajas concentraciones de clorofila a y cuando el hielo marino tarda más en romperse por completo. No se observaron tendencias temporales en la posición trófica de las focas anilladas en Groenlandia o la Bahía de Hudson, aunque, de acuerdo con nuestros hallazgos, estos estudios encontraron que una posición trófica más alta de las focas anilladas se asoció con una mayor aparición de capelán en la dieta21,59. Se necesita investigación adicional para comprender mejor la relación entre δ15N y la posición trófica del carbón ártico y las focas anilladas en Labrador, y los peces piscívoros y los mamíferos marinos en general en una red alimentaria cambiante en el Ártico.

El uso de recursos marinos ha aumentado durante el tiempo de este estudio en el carbón ártico, lo que se refleja en el aumento de δ34S, lo que indica períodos de alimentación más largos y un mayor uso de recursos en áreas marinas. La trucha ártica utilizó más recursos marinos cuando el período de ruptura del hielo marino (SLIP) tomó más tiempo. Estas condiciones variables de ruptura del hielo marino pueden influir en que el carbón ingrese antes al ambiente marino y/o pase más tiempo en alta mar. También hubo una fuerte correlación entre el carbón ártico δ15N y δ34S, lo que sugiere que este cambio hacia más recursos marinos también está asociado con la alimentación en una posición trófica más alta. Existe evidencia de que a medida que el carbón ártico en el norte de Labrador se alimenta más en alta mar, consume más capelán51, lo que puede resultar en mayores δ15N y δ34S en sus tejidos. Ha habido un uso limitado de δ34S en estudios de trucha ártica, pero como se demuestra aquí, puede ser útil para caracterizar comportamientos alimentarios complejos de esta especie anádroma.

Si bien el tamaño del nicho isotópico del carbón ártico no tuvo una tendencia temporal, fue significativamente mayor en 2009 y 2010 en comparación con los otros años. Este gran volumen de nicho isotópico refleja la capacidad de cada individuo de trucha ártica para adaptar su dieta en un año, lo que refleja su plasticidad dietética, así como su capacidad para adaptarse a condiciones ambientales anormales. Al igual que el carbón ártico, las focas anilladas tenían un área de nicho isotópico más grande en 2010, siendo el segundo más grande entre todos los años. Estos hallazgos sugieren que puede haber habido cambios en todo el ecosistema en la red alimentaria durante este año de escasez de hielo con una TSM más alta en comparación con otros años. A pesar de que hubo cambios en el área del nicho isotópico de las focas anilladas para este año en particular, no hubo tendencias temporales durante todo el período de estudio, lo que es consistente con la ausencia de tendencias temporales del área del nicho isotópico para las focas anilladas en la Bahía de Hudson9.

La condición y el contenido de lípidos del carbón ártico disminuyeron durante el período de muestreo de 13 años. Estas tendencias fueron proporcionales a las condiciones ambientales y al comportamiento alimentario de la trucha ártica. El carbón ártico δ15N disminuyó al aumentar la concentración de clorofila a y aumentó con SLIP. Hubo una relación negativa entre SLIP y la concentración de clorofila a, posiblemente explicada por la cobertura intermitente de hielo y la disponibilidad limitada de luz, lo que resultó en floraciones débiles de fitoplancton. Con una floración débil de fitoplancton, hay menos alimento para los invertebrados pelágicos, lo que puede llevar a que el carbón ártico se alimente de especies de niveles tróficos más altos, así como a una menor cantidad general de biomasa de presas disponible con una alimentación más alta en la red alimentaria. El cambio en la alimentación del carbón ártico de especies de nivel trófico superior estuvo relacionado con disminuciones en el factor de condición y el contenido de lípidos (Fig. 5). Esta reducción en la condición del carbón también puede reflejar una menor abundancia o calidad de las presas preferidas cerca de la costa, lo que lleva a un mayor gasto de energía para acceder a los recursos alimentarios en alta mar. Como existe una relación positiva entre la trucha ártica δ15N y δ34S, existe la posibilidad de que la trucha ártica tenga que viajar más lejos en busca de sus presas, ejerciendo más energía al viajar fuera de su hábitat de agua dulce y hacia el ambiente marino.

Se pueden esperar cambios en la dieta del salvelino labrador y de las focas anilladas a medida que el cambio climático introduce nuevas especies en regiones más septentrionales con los correspondientes cambios en las interacciones competitivas y depredadoras que alteran la estructura de la red alimentaria60. Se ha demostrado que el capelán que llega desde el sur altera las interacciones depredadoras de las ballenas beluga en el fletán de Groenlandia, y las ballenas beluga cambian su alimentación al capelán durante los meses de verano13. Un aumento en la posición trófica de ambas especies y un cambio hacia una alimentación más pelágica de las focas anilladas, más cercana a las firmas de carbono que se encuentran en el carbón ártico, podría resultar en que estas dos especies compitan más por los recursos alimentarios en el futuro. A medida que tanto el carbón ártico como las focas anilladas pasan a alimentarse en una posición trófica más alta, esto puede conducir a mayores concentraciones de contaminantes biomagnificantes, como el mercurio (Hg) y los bifenilos policlorados (PCB) con el tiempo61.

El calentamiento climático y los cambios asociados en el hielo y la productividad marina dentro del Ártico pueden resultar en un cambio en las redes alimentarias marinas y la invasión de especies subárticas como el salmón del Atlántico (Salmo salar)43,62. Nuestro estudio proporciona evidencia de que tanto el carbón ártico como las focas anilladas han alterado su ecología alimentaria durante un período de 13 y 18 años, respectivamente, en respuesta a la variabilidad interanual en las condiciones ambientales asociadas con el calentamiento climático. Los cambios paralelos (es decir, tendencias de δ15N) y contrastantes (es decir, tendencias de δ13C) observados en ambas especies ejemplifican cómo las especies varían en su respuesta al cambio ambiental, lo que puede tener implicaciones significativas para los cambios en la competencia/depredación en las redes alimentarias marinas del Ártico. Estos hallazgos enfatizan la importancia de un seguimiento continuo de los perfiles de isótopos estables en estas valiosas especies circumpolares, así como la necesidad de mejorar nuestra comprensión de lo que está impulsando estos cambios, en particular los cambios potenciales en niveles tróficos más bajos.

Todas las muestras se recolectaron de focas anilladas y trucha ártica anádroma recolectadas con fines de subsistencia. Se recolectaron trucha ártica (n = 214, Tabla 1) alrededor de Nain entre agosto y septiembre (2006-2010 y 2013-2019, 12 años de datos que abarcan 13 años) antes de que migren de regreso al agua dulce para pasar el invierno. Se capturaron focas anilladas (n = 53, Tabla 2) en tres ensenadas marinas en el norte de Labrador (Nachvak, Okak y Saglek; 2008-2011 y 2019-2020) de septiembre a octubre (Fig. 1). Las garras de foca anillada de 2008-2011 y 2019-2020 proporcionaron un récord de 2002-2011 y 2009-2020, respectivamente, que abarcaron un período de 18 años.

Se registraron la longitud de la horquilla de la trucha ártica (mm), el peso total (g) y el sexo, se tomó el músculo cerca de la aleta dorsal y se congeló hasta el análisis. Los otolitos fueron extraídos para determinar su envejecimiento y analizados por AAE Tech Services (La Salle, Manitoba, Canadá). Después de la captura, se registraron la longitud y circunferencia total de la foca anillada y se extrajeron la mandíbula inferior y la aleta delantera izquierda. Los dientes se envejecieron en el Laboratorio de Matson, EE. UU., mediante una sección delgada longitudinal de un diente canino inferior y contando las capas de crecimiento anual en el cemento usando un microscopio compuesto y luz transmitida. Las aletas se congelaron a -20 ° C antes de extraer la garra del dedo I para el análisis de isótopos estables.

El tejido muscular dorsal de la trucha ártica se liofilizó a -48 °C y 133 × 103 mbar durante 48 h. El músculo seco se trituró hasta obtener un polvo fino con tijeras quirúrgicas y se pesaron entre 400 y 600 µg de tejido muscular en cápsulas de estaño. Sólo se utilizaron focas anilladas adultas (≥ 6 años), ya que se sabe que sufren un cambio ontogenético en su dieta cuando alcanzan la madurez sexual18,63. Se retiraron las garras del primer dedo de la aleta delantera izquierda utilizando un bisturí para realizar un análisis de isótopos estables. La garra se desprendió del hueso colocándola en un baño de agua a 60 °C, se limpió con etanol y se almacenó en agua desionizada42. Las garras de las focas anilladas pueden incluir hasta 10 años de bandas de crecimiento. Se cortaron bandas de garras claras y oscuras individuales utilizando un bisturí quirúrgico y se pesaron entre 400 y 1000 µg de bandas de garras en cápsulas de estaño. Se analizaron cápsulas de estaño con músculo de carbón ártico y bandas de garras de foca anilladas para determinar δ13C y δ15N mediante un espectrómetro de masas de flujo continuo termocientífico Delta V (Thermo Scientific, Bremen, Alemania) acoplado a un sistema de combustión elemental 4010 (Costech Instruments, Valencia, CA, EE. UU.) . También se pesó el tejido de la banda de músculos y uñas (5500–6000 µg) para δ34S en cápsulas y se analizó en un espectrómetro de masas de flujo continuo termocientífico Delta V Plus (Thermo Scientific, Bremen, Alemania) acoplado a un sistema de combustión elemental 4010. Las proporciones isotópicas se informaron como:

donde, X es 13C, 15N o 34S, R es la relación 13C/12C, 15N/14N o 34S/32S, y los estándares utilizados fueron C de Vienna Peedee Belemnite (VPDB), N de atmosférico o S de Canyon. Troilita Diablo (CDT). La precisión analítica [desviación estándar (SD)] para el estándar NIST 1577c (hígado bovino), un estándar interno de laboratorio (músculo de tilapia), USGS 40 y urea (n = 50 para todos) para δ13C y δ15N fueron <0,20‰. La precisión analítica para los valores de δ34S de NIST 1577c, un estándar interno de laboratorio, USGS 42, NIST 8555 y NIST 8529 (n = 118 para todos) fue <0,25‰. La precisión basada en la muestra certificada USGS 40 (n = 50) mostró una diferencia de 0,13 y -0,02 ‰ de los valores medios calculados para δ13C y δ15N, respectivamente. Se utilizaron los estándares NIST 8573, 8547 y 8574 para δ15N y 8542, 8573, 8574 para δ13C (n = 10 para todos) para verificar la precisión de los análisis de isótopos estables. La diferencia media con respecto a los valores certificados fue –0,09, 0,14, –0,06‰ para δ15N y 0,09, 0,01 y –0,08‰ para δ13C, respectivamente. Para δ34S, la precisión utilizando USGS 42 (n = 118) estuvo dentro del 0,12‰ del valor medio calculado.

El porcentaje de lípidos del carbón ártico se determinó en tejido muscular seco realizando una serie de extracciones de lípidos usando una mezcla 2:1 de cloroformo: metanol usando los métodos descritos en Bligh y Dyer64.

Los datos ambientales se extrajeron en formato Geotiff dentro de los ámbitos de distribución del carbón ártico y las focas anilladas como se describe en 65 y 66, respectivamente (Fig. 1) utilizando QGIS (versión 3.30.3, Equipo de desarrollo de QGIS) 67. Se extrajeron datos ambientales para 2006–2010 y 2013–2019 dentro del área de distribución del salvelino ártico y de 2002–2020 dentro del área de distribución de la foca anillada. El área utilizada para la trucha ártica se basó en la distribución migratoria, que se encuentra dentro de los 100 km del lugar de captura y la proximidad de sus ríos residentes 65, mientras que para las focas anilladas el área fue de 196.886 km2 y se basó en los polígonos convexos mínimos del 95% de su uso del espacio 66.

La concentración diaria de hielo marino (SIC), recopilada de forma remota desde satélites, se adquirió de la base de datos del índice de hielo marino en el sitio web del Centro Nacional de Datos de Hielo y Nieve (https://nsidc.org/data/explore-data) a 25 km × Resolución de 25 km y se utilizaron para determinar la fecha de ruptura del hielo marino. El hielo marino del Ártico varía mucho entre años y se pueden seleccionar fechas para resumir la retirada del hielo marino utilizando la concentración del hielo marino68. Utilizamos una serie de variables para caracterizar la ruptura del hielo marino en primavera en los ámbitos de distribución de las especies, que incluyen: día de apertura (DOO), el último día en que el SIC cae por debajo del 80% dentro del píxel de 25 km × 25 km; día de retiro (DOR), el SIC del último día cae por debajo del 15%; y el período de pérdida estacional de hielo (SLIP), que es el número de días entre DOO y DOR. La fecha de ruptura se determinó cuando el 50% de los puntos de muestreo dentro del área de distribución de las focas anilladas y el carbón ártico cayeron por debajo del porcentaje de SIC definido por una variable.

La concentración semanal de clorofila a (mg/m3) recopilada por los satélites AQUA/MODIS de 2002 a 2020 se recuperó del sitio web de Observaciones de la Tierra de la Nasa con una resolución de 0,25°. Algunas células no tuvieron concentraciones de clorofila a durante una semana determinada debido a la interferencia de la capa de nubes o el hielo marino. Dado que no fue posible diferenciar entre la cobertura de nubes y el hielo marino para las células sin datos, no se intentó la extrapolación. En cambio, la concentración media de clorofila a se calculó en función de los datos disponibles para esa semana determinada y se aceptó para el análisis si más del 50% de los puntos de muestreo tenían datos y era una semana después de la ruptura del hielo marino. Se excluyeron las semanas que tenían menos del 50% de puntos de muestreo con datos para no incurrir en sesgo basado en un número limitado de puntos de muestreo con datos. Se eligió la semana con la concentración máxima de clorofila a para representar cuando se produjo el pico de floración de fitoplancton, ya que esto desencadena períodos de intensa alimentación en verano.

La TSM (C) mensual recopilada por los satélites AQUA/MODIS de 2002 a 2020 se recuperó del sitio web de Observaciones de la Tierra de la NASA con una resolución de 0,25° para analizar la TSM del verano después de la ruptura del hielo marino. El formato de los datos era similar a los datos de clorofila a, pero con una resolución temporal mensual y se extraía de la misma manera que el hielo marino utilizando QGIS. La TSM media de verano se calculó utilizando los meses de julio, agosto y septiembre, ya que son meses con aguas abiertas. Durante este período se evaluó la influencia que tiene la TSM de verano en la ecología alimentaria del carbón ártico y las focas anilladas, ya que es cuando tiene lugar una alimentación significativa.

Los análisis estadísticos se realizaron utilizando RStudio (versión 4.1.1, R Core Team 2021)69. Se analizaron el sexo, la edad, la longitud a la horquilla, el peso en redondo y el factor de condición de Fulton (basado en la longitud a la horquilla y el peso utilizando (K = 100 × peso/longitud3)47 de la trucha ártica para determinar qué variables debían tenerse en cuenta antes de la evaluación temporal y Análisis de tendencias ambientales de isótopos estables. La influencia del sexo en la longitud, el peso, el factor de condición y los isótopos estables (δ13C, δ15N o δ34S) se evaluó mediante pruebas t de dos muestras. La influencia de la edad en los isótopos estables (δ13C, δ15N o δ34S) se evaluó mediante un ANOVA unidireccional, seguido de pruebas de Tukey para identificar edades que diferían. La influencia del año en la longitud de la horquilla y el peso redondo del carbón ártico se evaluó mediante un ANOVA unidireccional, seguido de pruebas de Tukey Como el tamaño de los peces varió según el año, esto destacó la importancia de evaluar las posibles tendencias con el tamaño y δ13C, δ15N y δ34S para cada año mediante regresión lineal.

Se analizaron la ubicación, el sexo y la edad de las focas anilladas para determinar qué factores debían tenerse en cuenta antes del análisis de tendencias temporales y ambientales de δ13C y δ15N. La influencia de la ubicación sobre los isótopos estables (δ13C o δ15N) se evaluó mediante ANOVA unidireccional. La influencia del sexo en los isótopos estables (δ13C o δ15N) se evaluó mediante pruebas t de dos muestras. La influencia de la edad de la foca anillada, determinada por los anillos a lo largo de la garra, sobre los isótopos estables (δ13C o δ15N) se evaluó mediante regresión lineal. Se requirió una corrección de edad para la foca anillada δ15N para estandarizar entre edades, ya que este isótopo estable aumenta linealmente con la edad, donde:

donde m es la pendiente de la relación entre la edad y δ15N.

No se observaron tendencias temporales (2002-2011) y poca o ninguna variabilidad entre años para δ34S en las garras de focas anilladas recolectadas entre 2008 y 2011, lo que es consistente con su distribución marina predominante y su comportamiento de búsqueda de alimento marino18; por lo tanto, las garras recolectadas en 2019 –2020 no se analizaron para δ34S. La condición de las focas anilladas solo se determinó para 2008 y 2019 mediante ((circunferencia máxima (cm)/longitud total (cm)) × 100)18, ya que las focas no se recolectaron en la mayoría de los demás años. La condición de las focas anilladas entre 2008 y 2019 se evaluó mediante pruebas t de dos muestras, ya que estos fueron los años en los que se tomaron muestras de la mayoría de las focas anilladas (n = 13; n = 14). La influencia de la edad sobre el factor de condición también se evaluó para ambos años mediante regresión lineal y no se encontraron tendencias (p > 0,05).

El paquete R NicheROVER49 es capaz de calcular una región de nicho isotópico más allá de dos dimensiones y se utilizó para calcular el volumen del nicho isotópico del carbón ártico utilizando δ13C, δ15N y δ34S. La región de nicho se define como la región del 95% de probabilidad en el espacio multivariado49. La influencia del año en el volumen del nicho isotópico del carbón ártico se evaluó mediante un ANOVA unidireccional. El área del nicho isotópico de las focas anilladas se calculó utilizando δ13C y δ15N con elipses bayesianas de isótopos estables en R (SIBER)38 para calcular el área de la elipse estándar con una probabilidad del 95 % utilizando dos isótopos estables, ya que δ34S no varió entre años para las focas anilladas. La influencia del año en el volumen del nicho isotópico de las focas anilladas se evaluó mediante un ANOVA unidireccional. Como se utilizaron tres isótopos estables para el carbón ártico y dos para las focas anilladas, el tamaño del nicho isotópico se diferenciará por volumen y área para las respectivas especies.

Se analizaron los copépodos de Calanus de 2010 y 2020 en busca de δ15N para probar cambios en los valores isotópicos de referencia a lo largo del tiempo y se evaluaron mediante la prueba t de dos muestras. Se evaluaron las relaciones entre δ13C, δ15N, δ34S, factor de condición, porcentaje de lípidos y volumen de nicho isotópico con el año para el carbón ártico mediante regresión lineal. Las relaciones entre δ13C, δ15N corregido por edad y el área de nicho isotópico con el año para las focas anilladas se evaluaron mediante regresión lineal. La condición de las focas anilladas solo se determinó para 2008 y 2019 mediante ((circunferencia máxima (cm)/longitud total (cm)) × 100)18, ya que las focas no se recolectaron en la mayoría de los demás años. La condición de las focas anilladas entre 2008 y 2019 se evaluó mediante pruebas t de dos muestras, ya que estos fueron los años en los que se tomaron muestras de la mayoría de las focas anilladas (n = 13; n = 14).

Se utilizó la regresión lineal para examinar las relaciones entre los parámetros ambientales (DOO, DOR, SLIP, SST y concentración de clorofila a) y los isótopos estables del carbón ártico (δ13C, δ15N, δ34S), el volumen del nicho isotópico, el factor de condición y el porcentaje de lípidos. De manera similar, se utilizó la regresión lineal para examinar la relación entre los parámetros ambientales (DOO, DOR, SLIP, SST y concentración de clorofila a) y los isótopos estables de la foca anillada (δ13C y δ15N ajustado por edad) y el área del nicho isotópico. Se desarrollaron gráficos de regresión lineal para mostrar relaciones significativas entre las variables explicativas ambientales y las variables de respuesta biológica tanto del carbón ártico como de la foca anillada.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el presente estudio están disponibles del autor correspondiente previa solicitud razonable.

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Matthew A. Anderson, Aaron T. Fisk y Tanya M. Brown

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Tanya M. Marrón

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TB, AF, MA y MN diseñaron el estudio. MA, TB y AF redactaron el texto principal del manuscrito. MA realizó trabajos de laboratorio. MA generó cifras y realizó todos los análisis de datos. TB, AF, MA, MN, ME y RL adquirieron fondos. TB, LP, JA, RL, JK y ME obtuvieron las muestras para su análisis. Todos los autores participaron en la interpretación de los resultados y en la redacción o edición del manuscrito.

Correspondencia a Tanya M. Brown.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Anderson, MA, Fisk, AT, Laing, R. et al. Las cambiantes condiciones ambientales han alterado la ecología alimentaria de dos depredadores marinos clave del Ártico. Representante científico 13, 14056 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39091-9

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Recibido: 25 de enero de 2023

Aceptado: 20 de julio de 2023

Publicado: 28 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39091-9

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